Dino Grgic , ¹ Elisabeth Varga , ¹ Barbara Novak , ² Anneliese Müller , ² and Doris Marko ^1, *Información del autor Notas del artículo Información sobre derechos de autor y licencia Descargo de responsabilidad

Abstracto

La soja es un ingrediente común de la alimentación animal. Contienen isoflavonas, que se sabe que actúan como fitoestrógenos en los animales. Se describió que las isoflavonas tienen efectos beneficiosos en los animales de granja. Sin embargo, también hay informes de resultados negativos después del consumo de isoflavonas. Esta revisión resume el conocimiento actual sobre la metabolización de las isoflavonas (incluida la influencia del microbioma, el metabolismo de fase I y fase II), así como la distribución de las isoflavonas y sus metabolitos en los tejidos. Además, se revisan los estudios publicados sobre los efectos de las isoflavonas en especies de ganado (cerdos, aves, rumiantes, peces). Además, se presentan estudios publicados sobre la presencia de isoflavonas en las materias primas para piensos y la coexistencia con zearalenona y se complementan con nuestros propios datos de encuestas.

Palabras clave: isoflavonas, genisteína, daidzeína, gliciteína, alimentación animal, cerdos, rumiantes, aves, zearalenona, micoestrógenos, fitoestrógenos Ir a:

1. Introducción

Las isoflavonas (ISF) son metabolitos vegetales secundarios que pertenecen al grupo de los polifenoles [ 1 ]. Se caracterizan por la presencia de un anillo de benceno unido a la tercera posición del anillo de carbono [ 2 ]. Debido a la similitud estructural y funcional con la hormona estrogénica activa 17β-estradiol, los ISF se clasifican como fitoestrógenos [ 3 ]. FIS (Figura 1) se encuentran principalmente en plantas de la familia de las leguminosas y, por lo tanto, se encuentran altas concentraciones en la soja ( Glycine max ) y el trébol rojo ( Trifolium pratense ). Residen como glucósidos con baja actividad estrogénica en comparación con su forma desglicosilada, también conocida como aglicona. Tras la ingestión, estos compuestos son metabólicamente hidrolizados por la microflora intestinal a sus aglicones, lo que podría mediar un estímulo estrogénico [ 2 , 4 ].

Figura 1

Estructura de varias isoflavonas y equol, un metabolito microbiano de la daidzeína.

Los productos de soya se usan comúnmente como alimento para animales y, debido al aumento de la producción mundial y al alto contenido de proteínas de alrededor del 38 %, la soya es el proveedor de proteínas más favorecido para la alimentación de cerdos [ 5 ]. Los productos a base de soja contienen principalmente daidzeína (DAI), genisteína (GEN) así como sus conjugados y en pequeñas cantidades gliciteína (GLY). El contenido general de ISF de la soja es de 1,2 a 4,2 g/kg de peso seco según un análisis anterior, lo que concuerda con un estudio reciente en el que la cantidad promedio de ISF varía entre 0,7 y 5,2 g/kg [ 6 , 7 ]. En la dieta del ganado, además de la soja, el trébol rojo es una de las principales fuentes de ISF. Los principales ISF en el trébol rojo son la formononetina y la biocanina A [ 1] y el ISF se presentan en concentraciones tan altas como 10-25 g/kg de peso seco [ 8 ] y la formononetina representa 0,8-11 g/kg de peso seco [ 9 ]. Las concentraciones de ISF dependen de la parte de la planta, la etapa de crecimiento, el cultivar, las condiciones de crecimiento y el método de conservación [ 10 , 11 ].

Durante los últimos 50 años, ha aumentado el interés por la ISF y sus efectos en los animales, especialmente en el campo de la investigación agrícola [ 12 ]. Se han realizado estudios en varias especies animales, incluidos cerdos, vacas, ovejas, aves de corral y roedores, que encontraron efectos positivos y negativos de la ISF en la salud animal [ 13 , 14 , 15 , 16 , 17 , 18 , 19 , 20 , 21 , 22 , 23 , 24 , 25 ]. Las propiedades positivas que se atribuyeron a ISF son sus efectos antioxidantes, antimicrobianos y promotores del crecimiento.26 ]. Sin embargo, se observaron efectos negativos de ISF en el tracto reproductivo en animales, incluidos síntomas como una mayor tasa de endometriosis, incapacidad para quedar embarazada y abortos [ 27 ]. Los primeros informes de efectos negativos de ISF en la salud reproductiva se remontan a la década de 1940, cuando se observaron problemas reproductivos en ovejas después del consumo excesivo de Trifolium subterraneum (trébol subterráneo) que contenía ISF, una condición que se conoció como “enfermedad del trébol” [ 28 ].

Además de los fitoestrógenos, otros contaminantes del alimento, como las micotoxinas, poseen potencial estrogénico. Las micotoxinas estrogénicas se denominan “micoestrógenos”. Los ejemplos más destacados de micoestrógenos son la zearalenona (ZEN) y sus derivados (p. ej., α-zearalenol, β-zearalenol, zearalanona, α-zearalanol y β-zearalanol) (Figura 2). ZEN y sus derivados pertenecen al grupo de lactonas de ácido resorcíclico macrocíclico y normalmente están formados por mohos del género Fusarium (p. ej., las especies F. graminearum , F. monoliforme y F. culmorum ) [ 29 , 30 ]. Los efectos adversos de ZEN en animales de granja se describieron ampliamente [ 31 , 32 , 33 ]. La propiedad más frecuentemente descrita de ZEN es su estrogenicidad. Los cerdos son más susceptibles a esos efectos [ 30 , 34 ]. Además, se informaron efectos genotóxicos, cancerígenos e inmunotóxicos de ZEN [ 30] Por lo tanto, la Comisión Europea publicó valores orientativos para ZEN en el alimento que ascienden a 100, 250 y 500 µg/kg para lechones, cerdas y terneros/ganado lechero, respectivamente [ 35 , 36 ]. Estos valores fueron superados en algunas muestras de maíz destinadas a ser utilizadas como alimento animal [ 37 , 38 , 39 ].

Figura 2

Estructura de la micotoxina zearalenona y sus metabolitos de fase I.

Dado que tanto los micoestrógenos como los fitoestrógenos pueden ocurrir simultáneamente en el alimento [ 40 ], es posible que se produzcan efectos estrogénicos combinatorios. Vejdovszky et al. mostró efectos estrogénicos de ZEN y GEN dependiendo de las proporciones y concentraciones utilizadas in vitro [ 41 ]. Sin embargo, faltan más datos sobre los efectos combinados de los fitoestrógenos y los micoestrógenos.

Esta revisión actual resume la metabolización de ISF, incluida la influencia del microbioma, los metabolitos de fase I y fase II, así como la distribución y la variabilidad interindividual. Además, se revisan los estudios in vivo sobre los efectos de ISF en animales de granja. La atención se centra en los cerdos, las aves de corral y los rumiantes. Además, los efectos en los peces se resumen brevemente. Además, los datos publicados sobre la aparición de ISF en el alimento y la co-ocurrencia con micoestrógenos se presentan y complementan con los datos de aparición obtenidos durante nuestros propios estudios.Ir a:

2. Metabolismo de ISF

2.1. Influencia de la Microbiota

El microbioma intestinal juega un papel importante en la digestión de varios componentes de los alimentos. Se sabe que las bacterias que colonizan el tracto digestivo modifican los ISF, que se representan en las plantas como glucósidos y aglicones. Antes de que el ISF pueda ser absorbido por el intestino, los azúcares de los glucósidos deben ser desconjugados por las β-glucosidasas expresadas por las bacterias intestinales y, posteriormente, el ISF ingresa al torrente sanguíneo a través de la absorción pasiva [ 42 , 43 , 44 ]. La actividad de la β-glucosidasa de mamíferos no parece contribuir sustancialmente a la desconjugación de los glucósidos del ISF en animales monogástricos debido a su menor nivel de expresión [ 45 ].

Aparte de la desglicosilación de ISF, el microbioma intestinal cataliza otras conversiones metabólicas de ISF. In vitro, el metabolismo de GLY por la flora fecal monogástrica comienza con la desmetilación a 6-hidroxi-DAI, seguida de la reducción a 6-hidroxi-dihidro-DAI y la subsiguiente metabolización por escisión del anillo C a 5′-hidroxi – O- demetil-angolensina o por mantenimiento del anillo C a 6-hidroxi-equol [ 46 ].

La biocanina A puede ser desmetilada a GEN por el microbioma intestinal, tanto en rumiantes como en animales monogástricos. GEN es luego procesado por la microflora intestinal de diferentes maneras dependiendo de la especie animal [ 47 , 48 ]. En rumiantes, GEN se degrada a p -etil fenol y ácidos orgánicos mediante la apertura del anillo [ 48 ]. En animales monogástricos, el GEN se reduce a dihidro-GEN por la microflora intestinal y se metaboliza aún más a 6-hidroxiif- O -desmetil-angolensina (6-OH-ODMA) [ 47 ].

De manera análoga a la biocanina A, la formononetina se desmetila a DAI y luego se reduce a dihidro-DAI (DHD), que luego se degrada por la escisión del anillo C a O -desmetil-angolensina (ODMA) o la formación de equol (EQ) se inicia mientras se retiene el anillo en C. Esta degradación metabólica de DAI se observa en todas las especies de ganado [ 48 , 49 , 50 ]. Sin embargo, la capacidad de formación de EQ varía entre las diferentes especies. Los rumiantes poseen una microbiota intestinal que favorece la biosíntesis de EQ y, por lo tanto, todos los rumiantes se consideran productores de EQ [ 51 , 52 ], mientras que en los cerdos la capacidad para formar EQ es limitada y solo los cerdos con ciertas cepas bacterianas se clasifican como productores de EQ [ 51 , 52 ]53 ].

La diferente capacidad para producir EQ entre especies se debe a la diferente composición de la microbiota intestinal y también puede variar con la edad. La conversión metabólica de DAI a DHD y luego a EQ fue observada por las cepas bacterianas SNU NiuO16 y SNU Julong732 aisladas del rumen bovino [ 54 ]. Además, la cepa bacteriana Slackia sp. D-G6 aislado de intestinos de pollo se describió para producir EQ [ 55 ]. De manera similar, las cepas de Eubacterium D1 y D2 aisladas de heces de cerdo también poseen la capacidad de esta conversión metabólica de DAI. Sin embargo, estas cepas aisladas mostraron una conversión metabólica a EQ más baja que las mezclas complejas de diferentes bacterias fecales, lo que indica que otras especies bacterianas también están involucradas en la formación de EQ.56 ].

2.2. Metabolismo Fase I

Después de la absorción, el ISF sufre más procesos metabólicos en el intestino y el hígado. Durante la fase I del metabolismo, se producen modificaciones oxidativas por parte de las monooxigenasas (CYP) dependientes del citocromo P450. In vitro, GEN y DAI son convertidos por microsomas de hígado de rata en diferentes compuestos mono-, di- y trihidroxilados [ 57 ]. Las isoenzimas CYP biliares e intestinales (p. ej., 1A1, 1A2, 1B1, 2E1 y 3A4) implicadas en la hidroxilación de GEN ya se identificaron a finales de la década de 1990 [ 58 ]. Se mostró un patrón metabólico similar para EQ en microsomas de la misma especie. EQ se metabolizó a compuestos mono- y dihidroxilados, siendo el 3′- y el 8-hidroxiecuol los principales productos [ 59 ].]. En un experimento similar, GLY se transformó principalmente en microsomas de hígado de rata en dos derivados de GLY monohidroxilados y el producto de desmetilación 6-OH-DAI. Estos resultados están respaldados por estudios in vivo en ratas [ 46 ]. En microsomas hepáticos aislados de ovejas y vacas, se encontró que la conversión de formononetina a DAI era muy baja. Estos microsomas no pudieron inducir una mayor conversión a EQ [ 60 ]. Actualmente no se dispone de estudios con microsomas de otros animales de granja.

Los metabolitos oxidativos de ISF formados en el hígado pueden pasar por circulación enterohepática y, por lo tanto, la microbiota intestinal podría iniciar una mayor conversión metabólica como se muestra para EQ [ 61 ]. Debido a su estructura de pirogalol y catecol, los metabolitos oxidativos muestran una menor estabilidad que sus precursores y, por lo tanto, son difíciles de cuantificar. Para los seres humanos, se estimó que menos del 10% del contenido total de ISF está presente como metabolitos oxidativos en la orina [ 62 ], mientras que los metabolitos bacterianos son de mayor importancia [ 63 ].

2.3. Metabolismo Fase II

En el proceso posterior, los ISF se convierten en sus glucurónidos y sulfatos en el intestino y el hígado mediante conversión enzimática. SULT1A1, entre otras isoenzimas de sulfotransferasa (SULT), es responsable de la sulfatación, y las isoenzimas de uridina difosfato (UDP)-glucuronosiltransferasa (UGT) logran la conjugación con ácido glucurónico [ 53 ]. Estas reacciones de conjugación se consideran la principal vía de desintoxicación de la ISF. Los guepardos, por ejemplo, que no pueden conjugar ISF, mostraron síntomas de daño hepático e infertilidad después de una dieta que contenía soya [ 64 ].

La conjugación se produce principalmente en el grupo hidroxi en C-7 [ 65 , 66 , 67 ]. Se informaron predominantemente monoglucurónidos, pero también diglucurónidos, monosulfatos y disulfatos y sulfoglucurónidos [ 53 ].]. Sin embargo, el patrón de metabolitos de fase II difería no solo entre especies, sino también entre géneros. En humanos, el principal conjugado del metabolismo de fase II para DAI fue el 7-glucurónido-4′-sulfato. Para GEN, predominan los metabolitos 7-glucurónido-4′-sulfato así como el 7,4′-diglucurónido. Sin embargo, no se observaron diferencias entre sexos en humanos. Las ratas, por otro lado, mostraron un perfil de metabolitos de fase II divergente entre géneros. Las ratas hembra mostraron una producción preferida de 7-glucurónidos tanto para GEN como para DAI. La contraparte masculina exhibió principalmente la producción de 7,4′-disulfato y 7-glucurónido-4′-sulfato [ 68 ]. Una posible explicación para la priorización de la formación de sulfatos en ratas macho puede explicarse por los niveles elevados de ARNm de SULT1A1 [ 69 ].

La conjugación con sulfatos y ácido glucurónico ocurrió predominantemente en el hígado, pero también puede afectar el tracto gastrointestinal [ 70 ]. El epitelio gastrointestinal representa un lugar importante para la desintoxicación de fitoestrógenos en rumiantes. Sin embargo, también hay diferencias entre especies. La actividad de conjugación de ISF formononetina, DAI y EQ fue hasta 20 veces mayor en ovejas que en vacas en casi todas las partes del tracto gastrointestinal. Entre los tres ISF mencionados, EQ mostró la mayor actividad conjugativa para ambas especies [ 71 ].

2.4. Distribución

Después de la absorción y metabolización tanto en el intestino como en el hígado, los ISF se transfieren a varios fluidos y tejidos corporales. Estos incluyen plasma, orina, heces y leche, por un lado, y riñón, hígado, ovario, útero, por nombrar algunos, por otro lado [ 53 , 72 , 73 , 74 ]. Además, hay pruebas de que el ISF puede atravesar la barrera hematoencefálica y la placenta [ 75 , 76 ]. Dependiendo de la especie animal, los ISF y sus metabolitos están presentes más o menos conjugados en plasma y orina. Aunque en los cerdos la proporción de agliconas en estos fluidos suele ser inferior al 5 %, la proporción de ISF no conjugados en la orina puede llegar hasta el 50 % en ratas y hasta el 90 % en monos [ 53 ].]. Los ISF también se encuentran en los tejidos en diferentes formas dependiendo de la especie animal. Por ejemplo, en ratas, los ISF están predominantemente presentes como agliconas, mientras que en las ovejas, la gran mayoría de los ISF se detectaron en forma conjugada [ 73 , 77 ].

2.5. Variabilidad interindividual

Varios factores diferentes pueden influir en la biocinética y la biodisponibilidad de ISF, como la microflora intestinal, la edad, la composición del alimento y la duración del consumo de soya. Hay datos contradictorios disponibles sobre la concentración de EQ en la sangre de los cerdos. Aunque un estudio no detectó EQ en el suero de lechones (edad 30 días) [ 53 ], otro estudio detectó EQ en suero de cerdos (edad 183 días) [ 78 ]. Esta observación podría explicarse por la diferente edad de los animales investigados. Este fenómeno también se observó en ratas. Aunque las ratas más viejas pueden producir EQ, no se detectó EQ en ratas de 3 meses [ 79 ]. Esto se atribuye a la presencia o ausencia de ciertas especies bacterianas que se establecen en el intestino a lo largo de la vida [ 79 ].].

La composición del alimento también parece influir en el metabolismo y la biodisponibilidad de las ISF. Parece que una mayor proporción de carbohidratos en la dieta y una reducción de la grasa favorece la producción de EQ [ 80 ]. Los niveles más altos de carbohidratos pueden estimular la fermentación in vitro y contribuir a una mayor formación de EQ [ 81 ]. Asimismo, puede ocurrir un aumento en la biodisponibilidad cuando el alimento contiene un porcentaje menor de oligofructosa, como ha sido el caso de las ratas para DAI y GEN [ 82 ]. Además, los polimorfismos genéticos de las enzimas metabolizadoras de xenobióticos, como CYP y UGT, pueden afectar la biodisponibilidad y el metabolismo. Los genotipos (Val/Leu) y (Leu/Leu) del gen CYP1B1se sospecha que contribuyen a un mayor riesgo de cáncer de mama con una ingesta diaria de ISF de soya baja en función de la energía [ 83 ]. Asimismo, el polimorfismo del gen UGT1a1*28 , responsable de la conjugación de xenobióticos, influye en el patrón metabólico. La presencia de este polimorfismo en individuos conduce a una mayor excreción de GLY-, DAI- y GEN-sulfatos, lo que provoca una disminución de la producción y excreción urinaria de glucurónidos [ 84 ].

2.6. En vivo

2.6.1. rumiantes

En comparación con los animales monogástricos, el estómago de los rumiantes funciona de manera completamente diferente. Por lo tanto, no es de extrañar que también la metabolización de los fitoestrógenos sea diferente (figura 3). El rumen es el lugar principal de la desglicosilación de los glucósidos ISF principalmente presentes en las plantas, y otros procesos de transformación de las agliconas [ 48 ]. La biocanina A se metaboliza por desmetilación a GEN y luego por ruptura del anillo a paraetilfenol y ácidos orgánicos [ 85 ]. La formononetina se desmetila predominantemente a DAI [ 85 ]. EQ se forma a partir de DAI por hidrogenación y ruptura del anillo. A diferencia de los humanos y los cerdos, los rumiantes son principalmente productores de EQ [ 85 ]. Los metabolitos formados a partir de la biocanina A y GEN son sustancias inactivas a los estrógenos. Sin embargo, el metabolismo de la formononetina conduce a la formación del metabolito EQ, más estrogénico [ 86 ].]. Los procesos metabólicos catalizados por microorganismos en el rumen pueden durar de seis a diez días después de la ingestión [ 87 ]. En las vacas, una dieta rica en ISF puede desempeñar un papel esencial en su metabolismo. Un estudio investigó la degradación del ISF de la dieta en el fluido ruminal de vacas alimentadas con una dieta de heno o una dieta rica en concentrado, ambas con un 40 % de extracto de soja. Los resultados mostraron un metabolismo más rápido tanto de DAI como de GEN en condiciones ricas en concentrado y una mayor producción general de EQ en condiciones de dieta con heno [ 88]. No se observaron diferencias significativas en la degradación de GLY entre las dos condiciones de dieta. Sin embargo, el uso de cantidades más altas de extractos de soja de hasta 75 mg por 40 ml de líquido ruminal dio como resultado una disminución en la producción de EQ, muy probablemente debido a los efectos inhibidores de GEN en la microflora ruminal [ 88 ]. Esta disminución está de acuerdo con un estudio anterior [ 50 ]. Solo un porcentaje mínimo de fitoestrógenos hidrolizados se absorbe directamente del rumen al torrente sanguíneo [ 85 ]. La mayoría está sujeta primero a una mayor conjugación, predominantemente con ácido glucurónico [ 85 ]. Esto ya tiene lugar en el epitelio gastrointestinal y solo un ínfimo porcentaje se conjuga en el hígado [ 85]. Este hecho sugiere que en los rumiantes el hígado juega un papel menor como órgano para la desintoxicación de ISF [ 85 ].

figura 3

Comparación del patrón metabólico de ISF entre cerdos ( izquierda ) y rumiantes ( derecha ). ISF = isoflavona(s); DAI = daidzeína, EQ = equol; GEN = genisteína. Hasta donde sabemos, no hay datos disponibles sobre la excreción de ISF en rumiantes. Figura creada con BioRender.com.

Los ensayos de alimentación realizados en ganado lechero y ovejas revelaron que la absorción y distribución de ISF difiere dentro de estas dos especies. La formononetina (530 mg/kg de alimento) y DAI (12,6 mg/kg de alimento) se absorbieron muy rápidamente en el ganado lechero, alcanzando concentraciones de alrededor de 90 y 50 µg/L en el plasma sanguíneo, respectivamente [ 51 ]. La concentración de estos dos ISF fue tres veces mayor dentro de la primera hora en comparación con la concentración detectada en ovejas cuando se alimentaron con la misma concentración de ISF [ 51 ].]. La concentración de EQ en vacas lecheras se mantuvo a un nivel constante de aproximadamente 180 µg por 100 ml de plasma durante un período de 16 horas. Inicialmente, las ovejas mostraron una concentración plasmática total (libre y conjugada) más baja de EQ, que aumentó después de tres horas al mismo nivel que en las vacas. Sin embargo, después de 16 h, la concentración de EQ era la mitad que en las vacas lecheras, lo que indica un metabolismo más rápido de ISF en las ovejas [ 51 , 85 ]. La cantidad de ISF no conjugado en la sangre fue ≤5% para cualquiera de las especies, por lo que la concentración de EQ libre fue 10 veces mayor en las vacas lecheras en comparación con las ovejas en todos los puntos de tiempo. Sin embargo, se describe que las ovejas son más sensibles a EQ [ 85]. Una de las explicaciones más plausibles es que los receptores de estrógeno en el útero se expresan de 2 a 4 veces más en las ovejas que en las vacas [ 89 , 90 ]. Teniendo en cuenta que la potencia estrogénica relativa de EQ es 0,061% de 17-β-estradiol [ 91 ] y que EQ libre en ovejas puede alcanzar concentraciones de 20 ng por 100 ml, EQ podría alcanzar una potencia estrogénica 100 veces mayor que 17-β -estradiol durante el estro [ 92 ].

2.6.2. cerdos

El perfil metabólico de ISF en cerdos se investigó en un ensayo de alimentación con dietas que contenían un 20 % de trébol rojo con niveles previamente determinados de ISF, correspondientes a una ingesta diaria promedio de 97 mg GEN, 88 mg DAI, 866 mg de formononetina y 378 mg de biocanina A. [ 85]. Usando un catéter venoso permanente, las concentraciones del ISF mencionado anteriormente podrían determinarse en diferentes puntos de tiempo después de la ingesta de alimento. En una hora, el nivel máximo total (libre y conjugado) de formononetina (100–120 µg/100 ml de plasma) fue 10 veces mayor que el nivel detectado en plasma bovino que también se investigó en este estudio. Esta observación de que la formononetina se puede detectar muy rápidamente en el plasma sanguíneo sugiere que ya se absorbe en gran medida en el estómago. DAI (5 a 7 µg/100 ml de plasma) y EQ (12 a 25 µg/100 ml de plasma) también exhibieron el nivel máximo detectado dentro de una hora de la ingestión de alimento, aunque en concentraciones de 5 a 15 veces más bajas en comparación con la formononetina [ 85]. Otros ensayos de alimentación han demostrado que, dependiendo de la composición del alimento, se detectan principalmente ISF diferentes en el plasma. Las mediciones después de la alimentación con harina de soja (SBM) por un lado y concentrado de proteína de soja (SPC) por otro lado mostraron que después de la escisión hidrolítica de los metabolitos de fase II como glucurónidos y sulfatos de ISF, DAI y GEN se detectaron en cantidades más altas. en el plasma de animales alimentados con SBM [ 93 ].

La formononetina se encontró casi exclusivamente en forma conjugada, mientras que la EQ se encontró hasta en un 50 % en forma libre en el plasma [ 85 ]. Sin embargo, la cantidad total de EQ en los cerdos es hasta 15 veces menor en comparación con otras especies como los rumiantes [ 85 ]. La diferente capacidad para producir EQ entre especies se debe en gran parte a la diferente composición de la microbiota intestinal. Por lo tanto, parece que los cerdos, en comparación con los rumiantes, poseen solo un pequeño porcentaje de la microbiota intestinal que inicia la conversión a EQ [ 53 ]. Sin embargo, el hecho de que el EQ sea detectable en la sangre y los tejidos de los cerdos sugiere fuertemente que los cerdos también son productores de EQ [ 78 , 93 ].]. Aunque Lundh et al. encontraron EQ como un metabolito principal de ISF de soja y trébol rojo en plasma de cerdo, Gu et al. no detectó EQ en suero de cerdo [ 53 , 85 ]. La diferencia entre estas observaciones podría deberse a la diferencia de edad. En lechones jóvenes, la microflora intestinal podría no estar lo suficientemente desarrollada para producir EQ.

Los principales metabolitos recuperados en el tejido mamario de los cerdos fueron DAI y EQ [ 78 ]. Estos dos ISF exhiben actividad estrogénica, y ambos pueden acumularse en los tejidos del tracto reproductivo y, por lo tanto, afectar fuertemente el sistema reproductivo en los cerdos [ 78 ]. A diferencia de DAI y EQ, GEN se detectó principalmente en el hígado de cerdos [ 78 ]. Después de la absorción, los ISF se convierten en sus glucurónidos y sulfatos en el intestino y el hígado por conversión enzimática [ 53 ]. Se cree que los conjugados de sulfato tienen un mayor potencial estrogénico en comparación con los glucurónidos [ 94 , 95 ].

Alrededor del 55 % de las ISF se excretaron a través de la orina dentro de las primeras 8 h después de la ingesta de alimento [ 85 ]. En el caso de la formononetina, el 72 % se excretó por la orina sin cambios metabólicos [ 85 ]. GEN también se excretó principalmente sin cambios a través de la orina y solo en un porcentaje menor se detectó el metabolito dihidro-GEN [ 53 ]. Además de DAI como componente principal de la excreción urinaria, se determinaron los metabolitos O -desmetil-angolensina (ODMA), EQ y DHD [ 53 ].

2.6.3. Aves de corral

Se han realizado varios estudios in vitro e in vivo sobre los efectos de la ISF en aves de corral, especialmente pollos. Los ISF de soja constituyen una gran parte de su dieta, y estos fitoestrógenos se transfieren y acumulan en los tejidos y huevos de las gallinas [ 96 , 97 ].

En 2001, un experimento realizado en la Universidad de Agricultura de Tokio reveló la transferencia de ISF de soja al plasma y la yema de huevo de las gallinas ponedoras. Se alimentó a un grupo de 5 gallinas ponedoras con una alta concentración dietética de ISF de soya extraído de hipocotilos de soya durante un período de 18 días. La concentración de ISF en la dieta enriquecida con ISF fue al menos 3 veces mayor que la dieta normal, conteniendo para la dieta enriquecida 353 mg/kg, 26,2 mg/kg y 476,9 mg/kg de DAI, GLY y GEN, respectivamente. Los datos analíticos mostraron un fuerte aumento en las concentraciones de ISF total en plasma y yema de huevo hasta el día 12 de alimentación con valores de 3,2 nmol/L en plasma y 65,3 µg/100 g en yema de huevo [ 96]. Otro estudio informó la transformación de DAI a EQ que luego se acumuló en la yema de huevo de las gallinas ponedoras. Los resultados mostraron que aunque la mayoría de los ISF (DAI, GLY, GEN) estaban presentes en la sangre y la yema, la concentración de EQ era mucho más alta que las concentraciones de otros ISF, especialmente en la yema de huevo [ 97 ].Ir a:

3. Efectos de la ISF

3.1. rumiantes

Se han realizado varios estudios en rumiantes como vacas y ovejas que reportan efectos tanto positivos como negativos en la salud de estos animales. Varios estudios revelaron la excreción de ISF ingerido en la leche y los tejidos de los rumiantes, así como un mayor crecimiento y una reducción de la fertilidad tras la exposición a ISF [ 21 , 22 , 23 , 24 ].

Un estudio investigó los efectos del alimento enriquecido con ISF en la transferencia de ISF a la leche y en la microbiota del rumen en vacas lactantes Czech Fleckvieh x Holstein. El grupo experimental recibió una dieta basal suplementada con un 40 % más de extracto ISF de soja (16 006 mg/día) en comparación con el grupo de control (8401 mg/día). Como resultado, la concentración de EQ en la leche fue casi 2,5 veces mayor en el grupo experimental. Además, las vacas experimentales tuvieron una reducción en la riqueza microbiana en comparación con las vacas de control [ 22 ]. Curiosamente, varias publicaciones informan una alta concentración de EQ en la leche bovina. Un estudio en Dinamarca reportó una concentración EQ muy alta de 230 µg/L en leche orgánica [ 98]. Se detectó una concentración de EQ aún mayor de 293 µg/L en la leche de vacas australianas que recibieron una dieta rica en trébol [ 99 ]. Al igual que la soja, el trébol rojo ( Trifolium pretense L.) contiene fitoestrógenos, siendo los más destacados la formononetina y la biocanina A [ 100 ]. Juega un papel vital en los procesos agrícolas y tiene un alto contenido de proteína cruda y fibra, lo que lo convierte en una opción importante y factible para la alimentación de rumiantes. Las vacas lecheras alimentadas con ensilaje de trébol rojo tienen una mayor producción de leche y una mayor ingesta de nutrientes en comparación con los animales alimentados con ensilaje verde [ 23 , 24 , 101 , 102 ].]. De manera similar a las mediciones de ISF en leche bovina australiana y danesa, dos estudios realizados en Francia encontraron concentraciones de EQ de hasta 191 µg/L y 1120 µg/L en leche de vaca y cabra, respectivamente [ 103 , 104 ]. Aunque DAI y GEN también estaban presentes en la leche, sus concentraciones eran más bajas en comparación con la concentración de EQ [ 99 , 103 , 104 ]. Además, también se informó una concentración de EQ de 364 µg/L en vacas alimentadas con ensilaje de trébol rojo y blanco [ 9 ]. Estos resultados están en línea con otro estudio donde las vacas fueron alimentadas con una dieta similar [ 105 , 106 ].

La concentración de EQ se ha estudiado no solo en la leche, sino también en la carne y los tejidos [ 73 , 107 ]. En ovejas alimentadas con una dieta de trébol rojo, EQ y DAI encontraron que los glucurónidos alcanzaron altas concentraciones en plasma. Sin embargo, estos compuestos no se distribuyeron por igual en diferentes tejidos y la mayor cantidad se encontró en el riñón [ 73 ]. Los corderos alimentados con pastos de trébol rojo mostraron una mayor ganancia de peso y consumo de fibra en comparación con los que recibieron una dieta libre de ISF [ 19 , 20 , 108 ]. Estas observaciones coincidieron con otro estudio en el que los corderos alimentados con trébol rojo habían ganado más peso que los alimentados con pasto de trébol blanco [ 109]. Otro ensayo de apoyo también informó tasas de crecimiento más rápidas de corderos alimentados con ensilaje de trébol rojo [ 110 ].

Aunque los fitoestrógenos pueden tener un efecto positivo en la producción de leche del ganado, también pueden tener efectos adversos en el sistema reproductivo de vacas y ovejas. Se han llevado a cabo varios estudios para probar los efectos de la ISF en la tasa de reproducción y el tracto reproductivo de los animales, y se han observado resultados variables en ambas especies [ 87 ]. Una serie de exámenes patológicos en animales alimentados principalmente con trébol rojo mostró signos de cervicitis e hiperplasia en el endometrio de las ovejas [ 87 ]. Se observó infertilidad crónica en ovejas después de una exposición continua a ISF, reflejada por síntomas que incluían cambios irreversibles en los órganos sensibles al estrógeno y ovejas completamente masculinizadas [ 87 ].]. En el ganado, hasta ahora solo se ha observado infertilidad temporal debido a la exposición a ISF. Esto se refleja en una tasa reducida de concepción y ovulación [ 87 ]. Además, se informaron otros síntomas como ciclos estrales irregulares, hinchazón vulvar, formación de quistes y anomalías conductuales como ausencia de celo y ninfomanía [ 87 ]. Después de suspender la exposición a ISF, los síntomas disminuyeron durante unos días o semanas y desaparecieron con el tiempo [ 87 ]. El ganado es menos sensible a la exposición a ISF en comparación con otros rumiantes y se sospecha que esto se debe a las diferencias en los receptores de estrógeno y a las tremendas diferencias de peso [ 51 ].]. La formononetina y el DAI, que se convierten en el rumen en EQ altamente estrogénico, son los principales responsables de la infertilidad [ 111 ]. Solo tres de cada cinco vacas alimentadas con una dieta rica en soya quedaron preñadas después de una inseminación exitosa, en comparación con cuatro de cada cinco vacas en el grupo de control [ 112 ]. Además, en el mismo estudio, las vacas que recibieron una dieta rica en soya mostraron niveles elevados de prostaglandina F _2α en la sangre que se correlacionaron positivamente con las concentraciones de EQ. El ISF GEN y la biocanina A también se han asociado con la infertilidad [ 113 ]. En un estudio de caso, una dieta de ensilaje de trébol rojo provocó flujo vaginal y ciclos estrales irregulares que llevaron a mayores tasas de abortos espontáneos y concepción prematura en vacas [ 114]. Estos cambios fueron reversibles cuando se interrumpió la alimentación con trébol rojo [ 114 ]. De acuerdo con estas observaciones, otros estudios informaron la aparición de prolapsos vaginales, infertilidad, aumento del tamaño de la ubre y crecimiento de quistes ováricos en vacas alimentadas con trébol rojo o subterráneo [ 115 ]. Además, las vacas que recibieron una dieta que contenía soya mostraron una tasa de preñez más baja y necesitaron una mayor cantidad de inseminaciones artificiales que las vacas que recibieron una dieta sin soya [ 112 ]. Por el contrario, un estudio describió una mayor fertilidad de las novillas alimentadas con ensilaje de trébol rojo [ 116]. En este estudio, las vaquillas fueron alimentadas con trébol rojo o ensilaje de pasto antes y durante el período de inseminación. Las vacas que recibieron la dieta de ensilaje de trébol rojo mostraron una tasa de preñez significativamente mayor al primer servicio, con un aumento del 33 % [ 116 ].

La infertilidad de las ovejas alimentadas con una dieta de trébol dio lugar a la llamada “enfermedad del trébol” [ 28 ]. La enfermedad se puede clasificar según ciertas condiciones clínicas como la infertilidad en ovejas que va de la mano con cambios en el endometrio, prolapso de útero en ovejas no apareadas y la muerte de corderos durante el parto debido a la falta de dilatación del cuello uterino, mamaria desarrollo y lactancia en ovejas no apareadas y carneros (ovinos machos castrados), obstrucción de la uretra y muerte en carneros [ 21 ]. Además, las ovejas que fueron alimentadas con una dieta rica en trébol mostraron una pérdida o reducción en la reproducción [ 117]. Los efectos de la ISF pueden causar dos tipos diferentes de problemas de infertilidad en las ovejas, ya sea que la reproducción homeostática se recupere después de la ausencia de una dieta de trébol o que la infertilidad empeore con la alimentación continua con trébol [ 21 ]. La infertilidad indefinida e irreversible en ovejas se caracteriza por una disminución en las tasas de preñez, cambios en la función secretora del cuello uterino y pérdida de la membrana mucosa [ 21 , 118 , 119 ]. Las ovejas preñadas tardías que recibieron ensilaje de trébol desde dos meses antes del parto hasta la inducción del celo mostraron un mayor intervalo al estro, una duración del estro más corta y tendieron a mostrar una camada de menor tamaño en comparación con las ovejas que recibieron ensilaje de maíz [ 120]. El ensilaje de trébol rojo con un alto contenido de fitoestrógenos administrado a ovejas nulíparas antes, durante y después de la temporada reproductiva no redujo la fecundidad en comparación con un grupo de control que recibió ensilaje de pasto fleo/festuca de pradera. Sin embargo, el volumen de fluidos fetales aumentó en las ovejas que recibieron ensilaje de trébol rojo, lo que podría aumentar el riesgo de prolapso vaginal antes del término [ 121 ].

En Suecia, se llevó a cabo un estudio que investigó los efectos de los fitoestrógenos en la dieta sobre los niveles plasmáticos de testosterona y triyodotironina (T3) en machos cabríos [ 122 ]. Desde los 3 hasta los 6 meses de edad, las cabras recibieron una dieta basal o una dieta rica en fitoestrógenos. En las primeras 7 semanas, no se observaron diferencias significativas en la concentración de testosterona plasmática entre los dos grupos. Para el quinto mes, las cabras alimentadas con una dieta rica en ISF mostraron concentraciones de testosterona significativamente más altas en comparación con los animales de control. Además, la concentración de T3 libre también fue mayor en los animales que recibieron alimento rico en ISF. Estos hallazgos sugieren que el ISF puede promover la síntesis de testosterona durante la pubertad de los machos cabríos al aumentar la secreción de T3 [ 122 ].

En conclusión, en rumiantes, se informaron diferentes efectos de ISF según la especie animal y el diseño del estudio. Las vacas mostraron un aumento en el metabolismo y la producción de leche cuando recibieron alimento rico en ISF. Los animales alimentados con ensilaje de trébol mostraron especialmente una mayor producción de leche y una mayor ingesta de nutrientes [ 23 , 88 , 101 , 102 ]. Se encontró una alta concentración de EQ, DAI y GEN en la leche de vaca, así como EQ y DAI en el plasma, la carne y el tejido de las ovejas [ 73 , 105 , 107 , 123]. Al igual que las vacas, los corderos alimentados con pastos de trébol rojo (dieta rica en ISF) informaron un mayor aumento de peso y consumo de fibra, lo que contribuyó a una tasa de crecimiento más rápida de estos animales [ 109 ]. A diferencia de las aves de corral, la ISF provocó un efecto adverso en el sistema reproductivo de los rumiantes, donde causó una forma temporal o permanente de infertilidad en las ovejas. Los efectos de ISF en la tasa de reproducción y fertilidad de las vacas no fueron tan profundos, con algunos abortos espontáneos informados e infertilidad que fue reversible [ 51 , 87 ]. Además, en cabras macho, ISF promovió el inicio de la pubertad al aumentar la síntesis de testosterona [ 122]. Dado que la soja es una de las fuentes de proteínas más utilizadas, no se puede excluir un efecto adverso sobre el sistema reproductivo debido al alto contenido de ISF. De hecho, se puede observar una influencia de las dietas ricas en soja en la reproductividad de las hembras en las vacas.

3.2. cerdos

Los fitoestrógenos pueden afectar el crecimiento, la calidad de la carne y el sistema de respuesta inmune de los cerdos y, por lo tanto, son de gran interés para la industria de la agricultura porcina. Existen varios estudios sobre el efecto de la harina de soja sobre el crecimiento, la morfología intestinal y las propiedades antioxidantes en cerdos y lechones. En un experimento, grupos de lechones fueron alimentados con diferentes tipos de alimentos, es decir, harina de maíz y soja (C-SBM), concentrado de proteína de maíz y soja (bajo ISF C-SPC) o C-SPC enriquecido con la misma concentración de ISF que en C-SBM durante un período de 72 días [ 25]. Los lechones alimentados con las dietas C-SBM y C-SPC + ISF mostraron un mayor peso corporal y una mayor altura de las vellosidades el día 72 que los lechones que recibieron el alimento C-SPC. En comparación con la dieta C-SPC, los cerdos alimentados con la dieta C-SPC + ISF mostraron un aumento en la actividad de la superóxido dismutasa (SOD) en plasma los días 28 y 42. A esto también le siguió una reducción en el contenido de malondialdehído en plasma el día 42 En conclusión, la alimentación de soja ISF durante un largo período de tiempo mejoró el rendimiento del crecimiento y la actividad antioxidante, así como la protección de la morfología intestinal [ 25 ]. El retraso en el rendimiento del crecimiento inducido por lipopolisacáridos (LPS), la diarrea y las altas concentraciones plasmáticas de endotoxinas y malondialdehído se han revertido mediante la suplementación con ISF [ 124]. Además, el desafío con LPS aumentó significativamente la abundancia de proteínas p-p38 y TRL4 en la mucosa yeyunal de los lechones, que se cree que están involucradas en el daño intestinal. La adición de ISF resultó en una disminución de estas proteínas [ 124 ]. Se realizó un estudio de caso para determinar los efectos del ISF de soya en la dieta sobre el crecimiento, las características de la canal y la calidad de la carne en cerdos casi completamente desarrollados [ 125 ]. Los cerdos se asignaron a tres dietas diferentes: (1) C-SBM; (2) C-SPC o (3) C-SPC + ISF. Los cerdos alimentados con la dieta C-SPC + ISF mostraron un aumento en la longitud de la canal, el porcentaje de carne magra y la pérdida por descongelación, combinados con una reducción general en la grasa total del jamón [ 125]. Las cerdas preñadas que recibieron DAI y GLY en la dieta desde el día 85 de gestación produjeron lechones con mayor peso al nacer y ganancia diaria promedio [ 18 , 126 ]. Sin embargo, el efecto de ISF sobre el rendimiento del crecimiento es contradictorio en la literatura. En un estudio realizado por Xiao y colaboradores, los lechones que recibieron un nivel de DAI en la dieta de 400 mg/kg mostraron un aumento de peso diario promedio más bajo que el grupo de control que no recibió DAI [ 15 ]. La discrepancia entre los efectos observados de ISF en el rendimiento del crecimiento puede deberse a diferencias en la edad de los animales, la duración del estudio o el tipo y la dosis de ISF. Además, una concentración tan alta de DAI tendía a causar daños leves en los riñones, el hígado y el bazo de los cerdos destetados después de 70 días [ 15 ].

Varios estudios han informado efectos beneficiosos de ISF en cerdos expuestos a infecciones virales. Un estudio investigó los efectos de la dieta SBM infundida con ISF en el rendimiento del crecimiento y la respuesta inmune de los cerdos inoculados e infectados con el virus del síndrome respiratorio y reproductivo porcino (PRRSV). El efecto de ISF mejoró la respuesta inmune al reducir las concentraciones de carga viral sérica y mejorar el crecimiento [ 127 ]. Esto coincidió con otro estudio sobre los efectos del ISF de soja en la dieta sobre la respuesta de lechones destetados al PRRSV. El ISF suplementado a los cerdos redujo los neutrófilos circulantes inducidos por PRRSV y mejoró las proporciones de citotóxicos a células T colaboradoras [ 128 ]. Los hallazgos sugieren que ISF contribuye a activar el sistema inmunológico adaptativo y en la eliminación de infecciones virales.128 ]. Además, también se investigó el efecto de la soja GEN en la dieta sobre el crecimiento de los cerdos y la replicación viral. El aumento de las concentraciones de GEN en la dieta se asoció con una disminución en el contenido sérico del virus PRRS y un aumento cuadrático en la ingesta diaria de alimento [ 129 ]. Además, un estudio realizado por Smith y colaboradores encontró que el ISF dietético redujo la mortalidad de los cerdos desafiados con PRRSV [ 130 ].

Un estudio investigó los efectos de una dosis alta de DAI (640 mg/kg de alimento) sobre el sistema redox en tejidos de cerdos en finalización durante un período de 64 días [ 16 ]. Por un lado, la dosis alta suplementada incrementó la actividad de SOD y la capacidad antioxidante total en el músculo longísimo de los animales, y redujo la actividad de NADPH oxidasa-2 y ciclooxigenasa-2, enzimas involucradas en la producción de especies reactivas de oxígeno. Sin embargo, por otro lado, también indujo cambios prooxidantes en la grasa abdominal y de la espalda, el hígado y los tejidos plasmáticos al promover la expresión de enzimas productoras de especies reactivas de oxígeno. Para concluir, los cerdos de finalización alimentados con altas dosis de DAI muestran una actividad redox mejorada en el músculo y, en contraste, niveles de oxidación aumentados en el hígado y los tejidos grasos [ 16 ].]. Similar a su precursor DAI, el metabolito EQ también muestra efectos antioxidantes en lechones. Un estudio de caso informó que la lactulosa aumentó la producción de EQ y mejoró el estado antioxidante del hígado en cerdos machos suplementados con DAI [ 131 ]. Después de 20 días, las concentraciones de EQ se elevaron significativamente tanto en muestras de orina como de heces. Además, la actividad de las enzimas SOD y cobre-zinc SOD aumentó en los hígados de los túmulos, mejorando así las características antioxidantes generales de los animales [ 131 ].

También se han estudiado los efectos de la ISF en el sistema reproductivo de los cerdos, aunque no tanto como en el ganado ovino y bovino. Un estudio de China investigó los efectos de la ISF de soja en los parámetros reproductivos masculinos utilizando jabalíes minicerdos chinos como modelo [ 132]. Se administraron a los cerdos concentraciones dietéticas de ISF de soja de 0 a 500 mg/kg durante 60 días. Una concentración de ISF de 250 mg/kg aumentó el índice testicular, el contenido de fructosa en el tejido testicular, el contenido de alfa-glicosidasa en el tejido testicular, así como las células germinales viables y el nivel de apoptosis que regula la proteína Bcl-2 en el tejido testicular. Los cerdos alimentados con 500 mg/kg de ISF de soja exhibieron una disminución significativa en los índices testiculares y del epidídimo y los niveles séricos de testosterona, así como un aumento en el número de células germinales apoptóticas tempranas y tardías y el nivel de proteínas BAX proapoptóticas en los testículos. En conclusión, el consumo de bajo a moderado de ISF de soja no afectó los parámetros reproductivos en el tablero de mini cerdos, mientras que las concentraciones más altas afectaron negativamente la salud reproductiva masculina [ 132 ].

Al igual que en los jabalíes minicerdos chinos, otro estudio también investigó los efectos de la soja ISF en el inicio de la pubertad, la concentración de hormonas séricas y la expresión génica en el hipotálamo, la glándula pituitaria y el ovario de las cerdas miniatura Bama [ 133 ].]. Los cerdos recibieron dosis dietéticas de ISF de soja entre 0 y 1250 mg/kg. En comparación con el grupo de control, los cerdos alimentados con 1250 mg/kg de ISF de soja mostraron un retraso significativo en el inicio de la pubertad. A los 4 meses de edad, se observó una reducción en la concentración sérica de la hormona liberadora de gonadotropina y la hormona luteinizante, mientras que la concentración sérica de la hormona estimulante del folículo aumentó. Los cerdos suplementados con ISF de soja también mostraron una reducción en el ovario de la proteína reguladora aguda esteroidogénica y del supresor de metástasis KiSS-1. Para concluir, la ISF de soja afectó negativamente el sistema de reproducción en las cerdas al retrasar el inicio de la pubertad debido a la disminución de la expresión de los genes que regulan la reproducción [ 133 ].

La alimentación de cerdos con ensilado de trébol rojo indujo signos de hiperestrogenismo, como problemas de fertilidad [ 85 ]. Otros ensayos de alimentación de lechones de 10 a 24 semanas de edad con soya mostraron que la dieta que contenía soya indujo efectos estrogénicos en los lechones [ 134 ]. Nuevamente, se observaron síntomas de hiperestrogenismo como inflamación de la glándula mamaria y la vulva, agrandamiento del útero y cambios patológicos en los ovarios. Estos datos también sugieren que con la alimentación continua de soya, el tamaño de la vulva aumentó cada semana. Esta observación implica que existe un efecto estrogénico mejorado con el tiempo debido a los efectos acumulativos [ 134 ].

Las primerizas ovariectomizadas se utilizan a menudo como modelo para estudiar las propiedades estrogénicas de diferentes sustancias. Debido a que tienen un déficit de estrógenos, se puede determinar el efecto de las sustancias levemente estrogénicas. Por lo tanto, Ford y colaboradores [ 135 ] estudiaron el efecto de GEN en primerizas ovariectomizadas. Las primerizas recibieron inyecciones intramusculares diarias de 50 a 400 mg de GEN. Las dosis de ≥200 mg causaron un aumento significativo en el cuello uterino y la masa uterina.

La exposición a DAI de cerdas preñadas causó hinchazón y enrojecimiento de la vulva en lechones recién nacidos [ 136 ]. En comparación con el grupo de control, los lechones recién nacidos machos cuyas madres fueron alimentadas con DAI tuvieron un peso al nacer significativamente mayor. No se observaron otras influencias en los lechones. Sin embargo, la adición de GEN y DAI al alimento de las cerdas lactantes provocó efectos estrogénicos en los lechones, que son más susceptibles a los disruptores endocrinos (EDC) exógenos en esta etapa de sus vidas. Se puede concluir que la exposición de ISF a través de la leche materna condujo a una exposición de las sustancias estrogénicas a los lechones que causaron hiperestrogenismo en lechones [ 136 ].

En conclusión, se demostró que ISF ejerce efectos tanto positivos como negativos en los cerdos. La harina de soja mejoró el rendimiento del crecimiento y la actividad antioxidante en los cerdos [ 15 , 124 , 125 , 126 ]. En cerdos expuestos a PRRSV, ISF mejoró las funciones inmunitarias y redujo la mortalidad [ 129 , 131 ]. Sin embargo, los fitoestrógenos también mostraron efectos negativos. ISF causó hiperestrogenismo en lechones hembra [ 85 , 134 ]. Similar a lo que se observó en las ovejas, el alto consumo de soja ISF afectó negativamente la reproducción masculina [ 132]. Además, se informó que las dosis altas de ISF tienen efectos tóxicos, incluido el aumento de los niveles de oxidación en el hígado y los tejidos grasos [ 16 ] y los cerdos alimentados con harina de soja mostraron una reducción de la grasa total del jamón [ 124 ].

3.3. Aves de corral

Los pollos alimentados con una dieta rica en ISF de soya (a partir de 1000 mg de ISF/kg de alimento) mostraron niveles plasmáticos de estradiol significativamente más altos en comparación con los pollos con una dieta basal. El mismo pollo también era mucho más saludable, como lo demuestra la mejora del peso del huevo y la clara del huevo en el transcurso del período experimental de 3 meses [ 17 ]. La mejora en el peso del huevo está de acuerdo con una mayor producción y calidad del huevo, como se informó en estudios anteriores [ 96 , 137 ]. Los estudios que investigan los efectos de la soya ISF (DAI, GEN, GLY) en el rendimiento de puesta de las gallinas reproductoras Xueshan encontraron que una dieta ISF aumentó el color de la yema y la capacidad antioxidante total del suero y los niveles inmunológicos [ 138 , 139 , 140]. Además, ISF provocó un aumento en la tasa de eclosión potencial de las gallinas de 36 semanas [ 138 ]. Sin embargo, ISF causó una reducción en el peso promedio del huevo en gallinas de 52 semanas y una disminución en la tasa de huevos en gallinas de 44 semanas [ 138 ]. La administración dietética de DAI a gallinas ponedoras en dosis de 10, 100 o 200 mg/kg durante 12 semanas aumentó la incubabilidad [ 139 ]. Además, las dosis dietéticas de DAI de 10, 20 y 30 mg/kg mostraron un efecto positivo sobre el peso del huevo y la fertilidad en los gansos blancos de Zhedong [ 141 ].

Ni y colaboradores investigaron el efecto de DAI en el rendimiento de la puesta de huevos en criadores de patos Shaoxing [ 137]. Se midieron los siguientes criterios: tasa de puesta de huevos, composición de los huevos, tasa de conversión alimenticia, características de incubabilidad de los huevos y peso corporal, peso de los ovarios y oviductos, y cambios en las concentraciones séricas. Las dosis de 3 mg/kg y 5 mg/kg DAI administradas a patos durante 35 días dieron como resultado un aumento en la tasa de puesta de huevos, el peso medio del huevo y la tasa de conversión alimenticia. Sin embargo, se observó un efecto negativo sobre las respuestas de fertilidad y incubabilidad. La extensión del período de alimentación a 63 días provocó un aumento del 7,7% en la tasa de puesta de huevos, así como un mayor peso corporal y del oviducto. Además, se redujo la proporción de yema y albúmina. Esto sugirió que DAI tiene efectos ambiguos en el rendimiento de puesta de los patos dependiendo de las condiciones fisiológicas y la dosis de DAI [ 142 ].]. El impacto en la tasa de puesta parece depender de la edad de las aves. En codornices hembras de 7 meses de edad, la suplementación de 6 mg/kg DAI condujo a una disminución en la tasa de puesta, mientras que la misma cantidad de DAI condujo a un aumento en la tasa de puesta en codornices de 12 meses [ 13 ].

Se han observado diferentes efectos en las codornices japonesas. En un estudio, el ISF administrado a codornices hembra a través de la dieta no afectó el crecimiento, la ingesta de alimento ni el peso del oviducto [ 14 ]. Asimismo, ISF no afectó el crecimiento ni el consumo de alimento en codornices machos en el mismo estudio. Sin embargo, las mismas codornices macho exhibieron una reducción del 40% en el desarrollo testicular inducido por el fotoperíodo, lo que sugiere que la ISF afecta negativamente el sistema de reproducción de las codornices macho [ 14 ]. Se informó que la suplementación de GEN en codornices japonesas suprimió la tumorigénesis espontánea del oviducto. Los resultados indicaron que la suplementación con GEN redujo significativamente la aparición y el tamaño del leiomioma del oviducto que se produce espontáneamente en la codorniz [ 143 ].

En un estudio en pollos de engorde, concentraciones dietéticas muy altas de ISF de soya (a partir de 693 mg/kg) redujeron la tasa de crecimiento [ 144 ]. Por el contrario, la administración de concentraciones más bajas de ISF (10 y 20 mg/kg) aumentó el peso y la ingesta de alimento de los pollos de engorde machos en comparación con el grupo de control [ 145 ]. A continuación, un estudio podría mostrar que la suplementación con GEN (400 mg/kg) administrada durante 8 semanas mejoró significativamente la actividad reproductiva y el estado óseo de las gallinas reproductoras de pollos de engorde ponedoras. La dieta rica en GEN indujo un aumento en los niveles de vitelogenina, progesterona y hormona estimulante del folículo en el suero [ 146]. Además, los niveles de malonaldehído en el folículo y la yema de huevo de las gallinas disminuyeron, mientras que los niveles de calcio y fósforo aumentaron en la tibia, lo que explica la mejora en la resistencia del hueso de la tibia [ 146 ].

Los efectos antioxidantes de ISF también se han observado en aves de corral. Un estudio destacó los beneficios positivos de una dieta rica en ISF en pollos de engorde que padecen el virus de la enfermedad infecciosa de la bursitis (IBDV). El ISF dietético mejoró la salud y el estado general de los pollos infectados. Este efecto se atribuyó a la disminución de la expresión del ARNm de la proteína viral 5, una proteína producida en respuesta al IBDV para impulsar la apoptosis [ 147 , 148 ]. ISF también disminuyó la aparición de lesiones de bursa y, además, tenía una alta capacidad antioxidante [ 147 ]. Otras propiedades antioxidantes de ISF en pollos de engorde machos se describen mediante el consumo de 40 u 80 mg de ISF por kg de peso corporal, lo que conduce a una mayor capacidad antioxidante y actividad de superóxido dismutasa en plasma.145 ].

Para concluir, en las aves de corral, las altas concentraciones de ISF en la dieta aumentaron la tasa de producción de huevos y la tasa de eclosión debido al aumento de la actividad de los estrógenos y el peso en algunos estudios [ 138 , 149 ]. Sin embargo, ISF disminuyó el peso promedio del huevo en gallinas ponedoras de 52 semanas y la tasa de huevos en gallinas ponedoras de 44 semanas [ 138 ]. Las altas concentraciones de ISF se relacionaron con mejores efectos antioxidantes y el sistema inmunológico, así como con una reducción en los niveles de colesterol en la sangre, mejorando la salud general, y tales dietas ricas redujeron la aparición de lesiones en la bolsa y el ARNm viral en pollos infectados con el virus de la enfermedad infecciosa de la bolsa (IBDV) [ 140 , 147 , 150]. Además, el ISF GEN afectó el sistema reproductivo y el estado óseo de las gallinas y los patos, al capacitar su rendimiento y mejorar la fuerza del hueso de la tibia [ 146 ]. Se observaron varios efectos negativos de ISF en codornices. La ISF dietética provocó una disminución en la tasa de puesta de las codornices hembras de 7 meses [ 13 ] y afectó negativamente el desarrollo del tracto reproductivo en los machos [ 14 ].

3.4. Pez

Los estudios sobre los efectos y el destino metabólico de ISF en especies acuáticas son escasos. Sin embargo, un equipo de investigación demostró que la suplementación con soya ISF en la dieta del pez marino “pámpano dorado” provocó una mayor tasa de crecimiento [ 151 ]. Por el contrario, los niveles más altos de suplementos de ISF en las dietas de algunas otras especies de peces, como la platija japonesa, los alevines de salmón del Atlántico y la perca amarilla, condujeron a una reducción significativa en el peso de los animales [ 152 , 153 , 154 ]. Por lo tanto, no es posible una conclusión general y en otras especies marinas, como los alevines de lobina rayada, no se observó ningún efecto de ISF en el crecimiento [ 155]. Estas diferencias en el efecto de las dietas suplementadas con ISF pueden deberse a diferentes patrones de ISF o pueden depender de la especie. Se sabe que la suplementación con ISF altera el proceso digestivo al inducir una reducción en la actividad de la maltasa, que es una enzima clave en la digestión de los carbohidratos en los peces [ 154 ]. Además, se observó una tendencia a la malformación esquelética en el salmón del Atlántico alimentado con ISF, presumiblemente relacionada con la reducción de la peroxidasa tiroidea [ 154 ]. La peroxidasa tiroidea participa principalmente en la síntesis de la hormona tiroidea (TH), que en los peces desempeña un papel crucial en el desarrollo del sistema musculoesquelético [ 156]. Otro factor que puede contribuir al deterioro del crecimiento de los alevines de salmón es el agotamiento del glucógeno en los hepatocitos inducido por dietas que contienen ISF [ 154 ].

Los estudios indican que el consumo de ISF conduce a una disminución en el contenido de lípidos crudos de todo el cuerpo en la platija japonesa juvenil [ 152 ]. Se sugirió que esta disminución se debe a un efecto del ISF sobre los factores de transcripción que modulan la expresión de genes implicados en la lipogénesis o la lipólisis [ 157 ]. Teniendo en cuenta que hay pocos datos sobre el metabolismo de ISF en los peces, tampoco es concluyente si los peces pueden producir EQ o no. Por ejemplo, no se detectó EQ en la bilis de la trucha arcoíris alimentada con DAI (hasta 49 mg/kg de alimento) [ 158 ], mientras que se pudo detectar EQ en el tejido de los esturiones (ingesta de EQ de hasta 432,3 mg) [ 159]. Sin embargo, no se puede concluir a partir de estos resultados que los esturiones son de hecho productores de EQ ya que EQ también estaba presente en el alimento. Además, el perfil ISF detectado en el suero indica que los esturiones no produjeron EQ en este experimento [ 159 ].

El metabolismo de ISF en los esturiones parece estar retrasado, ya que se encontraron altas concentraciones en el hígado (hasta 3,5 mg de ISF por kg de hígado), lo que indica una acumulación [ 159 ]. Esta acumulación puede provocar un efecto estrogénico crónico en los hepatocitos, que se refleja en el aumento de la síntesis de vitelogenina observado tanto in vivo como in vitro [ 160 , 161 ]. En esturiones siberianos, la administración intraperitoneal de GEN, EQ y biocanina A aumentó los niveles de vitelogenina en sangre, ejerciendo así un efecto estrogénico [ 162 ]. Por lo tanto, se debe prestar especial atención a la GEN debido a su alta incidencia en los alimentos para peces y su acumulación en los tejidos, lo que puede resultar en efectos estrogénicos particularmente altos [ 162]. En la trucha arco iris, GEN, DAI y GLY pueden inhibir el metabolismo de E2 en el riñón y el hígado. La inhibición de las enzimas que metabolizan E2 puede resultar en una mayor biodisponibilidad de E2 en los tejidos diana periféricos. Este podría ser otro mecanismo potencial de cómo ISF induce efectos estrogénicos [ 163 ].

ISF tuvo un efecto positivo sobre los parámetros inmunes en golden pompano. La alimentación con 40 mg/kg de ISF dio como resultado un aumento significativo de la proteína C3, que forma parte de la respuesta inmunitaria humoral y desempeña un papel central en la lisis de células patógenas y bacterias [ 151 ]. Además, hubo un aumento en la actividad de la lisozima plasmática debido a la ISF. La actividad de la lisozima es un índice importante de la inmunidad innata, que juega un papel más importante en los peces que en los mamíferos. La suplementación con ISF indujo otros numerosos parámetros inmunitarios e indicadores de salud, como el aumento de la actividad de los estallidos respiratorios, la disminución de la transaminasa glutámico-pirúvica y la transaminasa oxalacética y el aumento de HSP70 [ 151 ].Ir a:

4. Ocurrencia

4.1. Literatura

Como se señaló en la introducción, las concentraciones significativas de ISF se encuentran principalmente en las plantas de la familia Fabaceae [ 164 ]. Sin embargo, el contenido de ISF, así como la composición general de la soja y el trébol rojo, están sujetos a amplias variaciones según el cultivo, la temporada y el procesamiento posterior [ 165 ].

Además de la contaminación con ISF, la contaminación de piensos y alimentos con zearalenona (ZEN) y sus metabolitos puede ocurrir en diferentes etapas de la cadena de suministro de piensos. Las especies de Fusarium productoras de ZEN crecen bien en climas húmedos sobre la fruta o el tallo del grano y su crecimiento se acelera por un almacenamiento inadecuado. La contaminación con ZEN y sus metabolitos es común en productos básicos como el trigo, el maíz, el arroz, la cebada y la soja. [ 166 , 167 , 168 ].

La aparición de ISF y la incidencia de ZEN en una amplia gama de alimentos analizados durante los últimos 10 años se proporciona entabla 1. Aunque existen numerosos estudios sobre la aparición de ZEN y sus metabolitos en el alimento durante la última década, solo hay datos escasos sobre la incidencia de ISF. Sin embargo, en todas las muestras, las concentraciones promedio detectadas de ISF están en el rango de mg/kg medio a alto. En las muestras de ensilaje que se componen de trébol, hierba y dactilo, los ISF predominantes son la formononetina y la biocanina A y esto de acuerdo con informes anteriores [ 100 , 169 ].

tabla 1

Datos de ocurrencia de ISF y ZEN y sus metabolitos en alimentos de la literatura de la última década.

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MYT = micotoxina; ISF = isoflavona; LOD = límite de detección; LOQ = límite de cuantificación; ZEN = Zearalenona; α-ZAL = α-Zearalanol; β-ZAL = β-Zearalanol; α-ZEL = α-Zearalenol; β-ZEL = β-Zearalenol; GEN = genisteína; DAI = daidzeína; GLY = Gliciteína; los valores marcados con * se informan como valores medios de muestras positivas.

La situación es diferente para las muestras de harina de soya y alimento para vacas, donde los glucósidos genistin y daidzin son los ISF predominantes. Las muestras de alimento para vacas de Tailandia alcanzaron concentraciones máximas de 57 y 42 mg/kg de alimento para genistin y daidzin, respectivamente [ 40 ]. Las concentraciones de estos dos ISF en el alimento de harina de soya fueron aún más altas, alcanzando 1274 y 785 mg/kg de alimento para genistin y daidzin, respectivamente. No se informaron casos en los que el aglicón mostrara concentraciones más altas que su respectivo glucósido [ 40 ]. En comparación con las muestras de los EE. UU., las muestras de alimentos balanceados de soya de Brasil y Argentina tenían concentraciones más altas de ISF, lo que podría deberse a factores ambientales que conducen a concentraciones más altas de ISF en la harina de soya [ 72]. La prevalencia de ZEN fue en la mayoría de las muestras muy alta. Algunas muestras también superaron los valores orientativos de la UE para concentraciones aceptables de ZEN en piensos para cerdos [ 167 ] (valores orientativos de la UE para: lechones y nulíparas 0,1 mg/kg; cerdas y cerdos de engorde 0,25 mg/kg; terneros y vacas lecheras 500 µg/kg) . Se encontraron muestras de alimento que excedieron el valor guía para lechones y nulíparas en todas las regiones del mundo. Para las muestras del este de Asia, el 27,3 % de las muestras analizadas excedieron el valor guía para lechones y nulíparas [ 167 ].

Entre los pocos estudios que investigaron la coexistencia de ISF y ZEN o sus metabolitos en el alimento, un estudio de Tailandia informó concentraciones de ZEN de 0,96 a 55,6 µg/kg en el alimento para vacas y concentraciones bajas a medias de ISF (0,030 a 57,9 mg/ kg) en la alimentación de las vacas [ 40 ]. Además, un estudio publicado en 2021 mostró que ISF coincidió con ZEN en muestras de pastos de Austria [ 170 ].

4.2. Método Spectrum ^380®

En la mayoría de los estudios, los datos de ocurrencia se limitan a micoestrógenos o fitoestrógenos. En general, la información sobre la coexistencia de fitoestrógenos es escasa. BIOMIN ha estado realizando análisis para investigar la presencia simultánea de contaminantes en los alimentos, incluidas las micotoxinas, desde 2004. Diez años después, se lanzó Spectrum 380 ^® en cooperación con el Instituto de bioanálisis y agrometabolómica de la Universidad de Recursos Naturales y Ciencias de la Vida de Viena ( BOKÚ). Spectrum 380 ^® es un servicio a los clientes con el objetivo de monitorear más de 700 micotoxinas y otros metabolitos secundarios de bacterias y hongos, 300 pesticidas y 150 medicamentos veterinarios [ 192]. Desde la inclusión de fitoestrógenos en enero de 2019, se analizaron 1694 muestras de alimentos. Estas muestras de alimentos son alimentos terminados o componentes de alimentos que se mezclarán antes de su uso.Tabla 2,Tabla 3,Tabla 4yTabla 5proporcionar estadísticas descriptivas de la presencia de ISF, ZEN y metabolitos de ZEN en alimentos designados para diferentes especies animales.

Tabla 2

Ocurrencia de ISF y ZEN en alimentos acuícolas (Spectrum 380 ^® ). Tenga en cuenta que las concentraciones de ZEN y metabolitos de ZEN se proporcionan en µg/kg, mientras que los ISF como componentes del alimento se presentan en concentraciones más altas y se notifican en mg/kg (factor 1000 más alto).

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Las micotoxinas marcadas con * se reportan en µg/kg; n = número de muestra; LOQ = límite de cuantificación; ISF = isoflavonas; ZEN = Zearalenona; DAI = daidzeína; GEN = genisteína; GLY = Gliciteína.

Tabla 3

Ocurrencia de ISF y ZEN y sus metabolitos en la alimentación del ganado (Spectrum 380 ^® ). Tenga en cuenta que las concentraciones de ZEN y metabolitos de ZEN se proporcionan en µg/kg, mientras que los ISF como componentes del alimento se presentan en concentraciones más altas y se notifican en mg/kg (factor 1000 más alto).

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Las micotoxinas marcadas con * se reportan en µg/kg; LOQ = límite de cuantificación; Q1 = primer cuartil; Q3 = tercer cuartil; ISF = isoflavona; ZEN = Zearalenona; α-ZEL = α-Zearalenol; β-ZEL = β-Zearalenol; DAI = daidzeína; GEN = genisteína; GLY = Gliciteína.

Tabla 4

Ocurrencia de ISF y ZEN y sus metabolitos en alimentos para cerdos (Spectrum 380 ^® ). Tenga en cuenta que las concentraciones de ZEN y metabolitos de ZEN se proporcionan en µg/kg, mientras que los ISF como componentes del alimento se presentan en concentraciones más altas y se notifican en mg/kg (factor 1000 más alto).

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Las micotoxinas marcadas con * se reportan en µg/kg; LOQ = límite de cuantificación; Q1 = primer cuartil; Q3 = tercer cuartil; ISF = isoflavona; ZEN = Zearalenona; α-ZEL = α-Zearalenol; β-ZEL = β-Zearalenol; DAI = daidzeína; GEN = genisteína; GLY = Gliciteína.

Tabla 5

Ocurrencia de ISF y ZEN y sus metabolitos en alimentos para aves (Spectrum 380 ^® ). Tenga en cuenta que las concentraciones de ZEN y metabolitos de ZEN se proporcionan en µg/kg, mientras que los ISF como componentes del alimento se presentan en concentraciones más altas y se notifican en mg/kg (factor 1000 más alto).

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Las micotoxinas marcadas con * se reportan en µg/kg; LOQ = límite de cuantificación; Q1 = primer cuartil; Q3 = tercer cuartil; ISF = isoflavona; ZEN = Zearalenona; α-ZEL = α-Zearalenol; β-ZEL = β-Zearalenol; DAI = daidzeína; GEN = genisteína; GLY = Gliciteína.

4.2.1. Piensos para acuicultura

Entre enero de 2019 y abril de 2021, se analizaron un total de 26 muestras de alimentos acuícolas de diferentes países (Tabla 2) y el 92% de ellos se clasificaron como muestras de alimentos terminados. Se detectaron ISF en el 96% de estas muestras. Los ISF individuales estaban presentes en el 85%–96% de las muestras de alimento (Tabla 2). Solo se detectaron GEN, DAI y GLY y sus glucósidos, siendo la genistina y la daidzina las más prevalentes (Tabla 2), lo que sugiere que la principal fuente de ISF era la soja. Los glucósidos se produjeron en concentraciones más altas que sus aglicones (Tabla 2). Las concentraciones media y máxima fueron de 7,91 y 37,6 mg/kg, respectivamente, para GEN, y de 26,7 y 129 mg/kg, respectivamente, para su glucósido genistina. Se observaron valores ligeramente más bajos para DAI y su glucósido daidzin (Tabla 2).

En los alimentos acuícolas, la ZEN se produjo en el rango medio a alto de µg/kg con concentraciones medias y máximas de 233 µg/kg y 1045 µg/kg, respectivamente. La prevalencia de ZEN fue alta con concentraciones detectables en el 73% de las muestras. Las concentraciones de fitoestrógenos fueron al menos un orden de magnitud más altas que las de ZEN (Tabla 2). Por ejemplo, la relación de medianas fue de 0,04 para ZEN/DAI y de 0,03 para ZEN/GEN. ISF y ZEN coincidieron en 58–69% de las muestras.

4.2.2. Alimentación del ganado

Se detectaron ISF en el 43 % de las muestras de alimento para ganado recolectadas entre enero de 2019 y abril de 2021 ( n = 542). La prevalencia del ISF individual en la alimentación del ganado osciló entre 2,6% y 31% (Tabla 3). Además de los ISF que se detectaron en las muestras de alimento para acuicultura ( Sección 4.2.1 ;Tabla 2), se detectaron biocanina A y formononetina. La formononetina incluso alcanzó concentraciones medias y medianas más altas que los otros ISF (42,8 mg/kg y 13,9 mg/kg, respectivamente;Tabla 3). El alimento para el ganado a menudo consiste en diferentes pastos, así como especies de trébol ricas en biocanina A y formononetina, lo que podría explicar las altas concentraciones de estos ISF en nuestras muestras.

Los niveles detectables de ZEN estaban presentes en el 58 % de las muestras de alimento para ganado con concentraciones medias, medianas y máximas de 42,3 µg/kg, 11,1 µg/kg y 1305,0 µg/kg, respectivamente. Los metabolitos de ZEN (α-ZEL) y β-zearalenol (β-ZEL) se detectaron en el 3 % de las muestras analizadas. Las concentraciones medianas de fitoestrógenos fueron al menos un orden de magnitud más altas que las de ZEN y sus metabolitos α-ZEL y β-ZEL (Tabla 3). Las proporciones de la concentración mediana de ZEN a la concentración mediana de cada ISF individual fueron ≤0.02 (Tabla 3). ISF y ZEN coincidieron en el 24% de las muestras de alimentos para ganado (porcentaje de muestras co-contaminadas con ZEN y ISF individual: 1.5–18.5%). Por lo tanto, la co-ocurrencia de ZEN e ISF se detectó con menos frecuencia que en la acuicultura (Tabla 2), cerdos ( Sección 4.2.3 ) y aves de corral ( Sección 4.2.4 ).

4.2.3. Pienso para cerdos

Más del 40% de las muestras analizadas en este estudio se especificaron como alimento para cerdos ( n = 862). Se detectaron ISF en hasta el 45% de las muestras de alimentos para cerdos, siendo la daidzina y la genistina, así como sus agliconas, las más prevalentes (Tabla 4). Las concentraciones media, mediana y máxima detectadas fueron 9,2, 4,7 y 140,0 mg/kg, respectivamente, para GEN y 63,3, 49,9 y 442,0 mg/kg, respectivamente, para su glucósido genistina; DAI y su glucósido daidzin se detectaron en concentraciones similares pero algo más bajas (Tabla 4). La biocanina A y la formononetina solo estaban presentes en el 9 % y el 2 % de las muestras, respectivamente, lo que indica que la principal fuente de ISF en las muestras de alimentos para cerdos analizadas en este estudio era la soja.

ZEN ocurrió en el rango bajo a medio de μg/kg en la mayoría de las muestras, con concentraciones medias, medianas y máximas de 115,0 μg/kg, 13,6 μg/kg y 9905,0 μg/kg, respectivamente (Tabla 4). La prevalencia de ZEN fue relativamente alta con concentraciones detectables en el 45% de las muestras. Los metabolitos de ZEN α-ZEL y β-ZEL se detectaron en solo el 1,2 % y el 1,6 % de las muestras analizadas, respectivamente. ISF y ZEN coincidieron en el 32% de las muestras. La co-ocurrencia de ZEN con cada ISF individual se detectó en 1.5–30% de las muestras (Tabla 4). Las proporciones medianas de ZEN/ISF no excedieron 0.07 (Tabla 4).

El alimento para cerdos se dividió en alimento para ‘cerdo’ ( n = 463), ‘jabalí’ ( n = 7), ‘finalizador de cerdo’ ( n = 10), ‘criador de cerdo’ ( n = 33), ‘cerdo-lechón’ ( n = 175) y ‘cerdo-cerda’ ( n = 172) ( las tablas S1-S6 se proporcionan en los materiales complementarios ). Las muestras que se especificaron como “cerdo” no mostraron una alta incidencia de ISF (la más alta para daidzin 14 %) o ZEN (16 %) y sus metabolitos ( Tabla complementaria S1 ). Sin embargo, los valores medios y medianos de ISF fueron comparables con los valores obtenidos para todas las muestras de alimentos para cerdos (Tabla 4; Tablas complementarias S1–S6 ), mientras que en el caso de ZEN, la media (318 µg/kg) excedió la media detectada para todas las muestras de alimento para cerdos. La coocurrencia de ISF y ZEN para estas muestras fue baja, con la incidencia más alta del 6 % para daidzin y ZEN. La situación fue diferente para las muestras clasificadas como ‘cerdo-lechón’, donde se detectaron ISF y ZEN en hasta el 71 % y el 86 % de las muestras, respectivamente. Las concentraciones media, mediana y máxima fueron más altas para la genistina (64,6, 64,9 y 260 mg/kg), seguida de la daidzina y la glicitina ( Tabla complementaria S5). La concentración de glucósidos fue entre 7 y 9 veces superior a la de sus agliconas, observándose también el valor medio más alto para GEN, seguido de DAI y GLY. Las concentraciones media y máxima de ZEN fueron 43,1 µg/kg y 595 µg/kg. ZEN coincidió con ISF de soya individual en 60–62% de las muestras ( Tabla complementaria S5 ). Los ISF de soya fueron aún más frecuentes en el alimento para cerdos y cerdas. Aquí, hasta el 80% de todas las muestras contenían soja ISF ( Tabla complementaria S1 ). La biocanina A y la formononetina estaban presentes solo en una pequeña cantidad de muestras ( Tabla complementaria S6 ). Los niveles detectables de ZEN estaban presentes en el 73 % de las muestras de alimento para cerdos y cerdas con concentraciones medias, medianas y máximas de 100 µg/kg, 17,3 µg/kg y 3262 µg/kg, respectivamente.

La Comisión Europea publicó valores orientativos para ZEN que no deben superarse en determinados productos alimenticios [ 36 ]. Los valores medios de las muestras “cerdo-lechón” y “cerdo-cerda” estaban por debajo de los valores orientativos para estos dos grupos (100 y 250 µg/kg, respectivamente). Solo el valor medio del pienso clasificado como «porcino» superaba los valores orientativos. De todos los animales de granja, los lechones jóvenes son los más sensibles a ZEN en cuanto a sus efectos sobre la reproducción [ 32 ]. Ya en 1928, la aparición de hiperestrogenismo en cerdos, caracterizada por hinchazón y eritema de la vulva y prolapso uterino en primerizas, así como atrofia de testículos y agrandamiento de pezones, podría estar asociada con el consumo de cereales contaminados con ZEN [ 193]. Aunque las muestras de alimento declaradas como cerdo no están especificadas para ninguna etapa de la vida, los lechones jóvenes podrían estar expuestos a concentraciones tan altas de ZEN, lo que podría afectar negativamente su salud.

4.2.4. Comida para aves

En total, se analizaron 263 muestras de alimentos para aves de corral para determinar la presencia de ISF y ZEN y sus metabolitos (Tabla 5). Las ISF de soja estaban presentes en el 88 % de las muestras de alimentos (aparición de ISF individuales: 60 %–81 %;Tabla 5). Las agliconas se detectaron nuevamente en concentraciones más bajas por un factor de 7 a 10 en comparación con los glucósidos respectivos (Tabla 5). Las concentraciones media, mediana y máxima fueron 10,4 mg/kg, 8,71 mg/kg y 102 mg/kg para GEN y 78,2 mg/kg, 60,4 mg/kg y 465 mg/kg para su glucósido genistina. Los valores correspondientes para DAI y su glucósido daidzin fueron similares pero algo más bajos en comparación con GEN y genistin (Tabla 5). La formononetina y la biocanina A mostraron solo una prevalencia baja en la alimentación de las aves (0,8 y 5 %, respectivamente). La prevalencia de ZEN fue alta, con concentraciones detectables en el 67% de las muestras y concentraciones media, mediana y máxima de 53,1 µg/kg, 17,7 µg/kg y 873 µg/kg, respectivamente. La ISF de soja y ZEN coincidieron en un gran número de muestras de aves de corral (es decir, 63 %; coexistencia de ISF individual con ZEN: 49–60 %). La relación de concentraciones medianas de ZEN/FSI de soja fue ≤0,007.

De manera similar a las muestras de alimento para cerdos, el alimento para aves se dividió en subgrupos: “aves de corral” ( n = 63), “aves de corral de reproducción” ( n = 31), “aves de corral de engorde” ( n = 124) y “aves de corral”. ( n = 38) (las tablas respectivas S7–S11 se proporcionan en los materiales complementarios ). Para los diferentes subgrupos de alimentos para aves, la distribución, los valores medios y máximos tanto para ISF como para ZEN y su metabolito fueron similares en comparación con todas las muestras de alimentos para aves ( Tabla complementaria S2 ).Ir a:

5. Conclusiones

La ISF puede causar efectos tanto positivos como negativos en los animales, según la especie, la edad y el sexo de los animales, y la dosis y la frecuencia de exposición. Las concentraciones moderadas de ISF, que se encuentran de forma natural en el alimento, pueden tener efectos positivos en el rendimiento del crecimiento, el rendimiento de la puesta y la producción de leche. Sin embargo, también se han observado ocasionalmente efectos negativos sobre el crecimiento y el rendimiento de la puesta. Además, en rumiantes, cerdos y peces, se demostró que las altas concentraciones de ISF afectan negativamente la salud reproductiva.

Con base en una revisión de la literatura y el análisis de 1694 muestras de alimentos con el método Spectrum 380 ^® , es seguro decir que tanto la prevalencia como las concentraciones de ISF son altas en los alimentos para animales. Los ISF predominantes varían entre piensos destinados a diferentes especies animales. Aunque la formononetina es el ISF dominante en el ganado, GEN y DAI son los ISF más abundantes en los alimentos destinados a otras especies. ISF con frecuencia coexiste con ZEN en la alimentación animal. Al igual que ISF, ZEN puede tener un efecto negativo en la salud reproductiva. Ya se ha informado que las combinaciones de incluso pequeñas cantidades de ISF y ZEN conducen a un aumento del efecto estrogénico en comparación con la potencia de las sustancias individuales in vitro [ 41]. Tal aumento en la potencia estrogénica resultante de las combinaciones de estas dos clases de sustancias debe investigarse más a fondo en el futuro. Es necesario aclarar si la co-ocurrencia de estos compuestos activos de estrógeno podría resultar en un cambio crítico de la actividad endocrina.Ir a:

Expresiones de gratitud

Queremos agradecer a Michael Sulyok por proporcionarnos los datos de Spectrum 380 ^® . Además, queremos agradecer a Christiane Gruber-Dorminger por sus aportes y sugerencias para esta revisión.Ir a:

Materiales complementarios

Los siguientes están disponibles en línea en https://www.mdpi.com/article/10.3390/toxins13120836/s1 , Tabla S1: Ocurrencia de ISF y ZEN en alimentos para cerdos (Spectrum 380 ^® ), Tabla S2: Ocurrencia de ISF y ZEN en alimento para porcinos (Spectrum 380 ^® ), Tabla S3: Aparición de ISF y ZEN en alimentos para cerdos de engorde (Spectrum 380 ^® ), Tabla S4: Aparición de ISF y ZEN en alimentos para cerdos de engorde (Spectrum 380 ^® ), Tabla S5 : Aparición de ISF y ZEN en alimentos para cerdos y lechones (Spectrum 380 ^® ), Tabla S6: Aparición de ISF y ZEN en alimentos para cerdos y cerdas (Spectrum 380 ^® ), Tabla S7: Aparición de ISF y ZEN en alimentos para aves de corral (Spectrum 380 ^®), Tabla S8: Aparición de ISF y ZEN en alimentos para aves de corral (Spectrum 380 ^® ), Tabla S9: Aparición de ISF y ZEN en alimentos para aves de corral (Spectrum 380 ^® ), Tabla S10: Aparición de ISF y ZEN en aves de corral alimento para ponedoras (Spectrum 380 ^® ), Tabla S11: Ocurrencia de ISF y ZEN en alimentos para aves y pavos (Spectrum 380 ^® ).Haga clic aquí para obtener un archivo de datos adicional. ^{(339K, código postal)}Ir a:

Contribución clave

La revisión proporciona una descripción general del metabolismo y los efectos de las isoflavonas en el ganado. Además, se resume la co-ocurrencia de isoflavonas y zearalenona y sus metabolitos y se presentan los propios datos de ocurrencia.Ir a:

Contribuciones de autor

Conceptualización, DG, EV, BN y DM; redacción—preparación del borrador original, DG; redacción—revisión y edición, EV, BN, AM y DM; visualización, GD; adquisición de fondos, EV, BN y DM Todos los autores leyeron y aceptaron la versión publicada del manuscrito.Ir a:

Fondos

Esta investigación fue financiada por la Agencia Austriaca de Promoción de la Investigación (FFG) y BIOMIN Holding GmbH a través del proyecto Bridge “ISOMYCOTOX: actividad endocrina combinatoria de micoestrógenos e isoflavonas de soya en alimentos porcinos” (número de proyecto 880656). El APC fue financiado por BIOMIN Holding GmbH.Ir a:

Declaración de la Junta de Revisión Institucional

No aplica.Ir a:

Declaración de consentimiento informado

No aplica.Ir a:

Declaración de disponibilidad de datos

No aplica.
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Los autores declaran no tener conflicto de intereses.
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Nota del editor: MDPI se mantiene neutral con respecto a reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.
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